Colmenar de Oreja, los primeros asentamientos humanos corresponden a la segunda Edad del Hierro, y a las cuevas situadas en los escarpes del Tajo y en el yacimiento arqueológico de Los Castrejones, que estuvieron ocupadas por los carpetanos.

La comarca de La Vega aparece citada por los historiadores Polibio y Tito Livio en la batalla del Tajo en el año 220 a. C., donde 100 000 carpetanos, olcades y vacceos son derrotados por el general cartaginés Aníbal Barca, quien ganó la batalla al atravesar por la noche el río Tajo por el denominado, desde entonces, Vado de Aníbal. 

De esta importante batalla se encuentran abundantes restos entre los que destaca una espada cartaginesa petrificada, que fue entregada al rey Felipe II.

Después de la conquista romana. 

Julio César reparte las tierras de la Vega entre los veteranos de sus legiones, quienes formaron los denominados vici o villas romanas rurales, siendo el más importante de todos el de Aurelia, que fue una renombrada ciudad romana, hispanorromana y visigoda, asentada junto al Vado de Aníbal y origen de la historia.

Ya para entonces, Colmenar existía como un pequeño asentamiento vinculado a la producción de miel y, sobre todo, de extracción de piedra caliza, como queda demostrado por la existencia de un «ara» romana hecha en piedra de Colmenar en el siglo i o ii d. C. Actualmente, se encuentra en el Museo Arqueológico de Toledo.

Tras la época de dominación romana y visigoda. 

En el siglo x los árabes construyen, entre los márgenes del río con la ciudad de Aurelia, el castillo del mismo nombre, al igual que los castillos de Alarilla (Fuentidueña) y Alboer (Villamanrique).